La Société Française d’Ecologie et d’Evolution (SFE2) vous propose ce regard de Sébastien Barot, chercheur en écologie à l’IRD, sur les interactions entre vers de terre et plantes dans les sols.

Ce ‘Regard’ est une version actualisée et adaptée pour cette plateforme SFE2 de l’article de Sébastien Barot ‘Comment les vers de terre font-ils pousser les plantes’, paru dans la revue en ligne The Conversation en 2019.

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Les vers de terre améliorent-ils
la croissance des plantes ?

Sébastien Barot, chercheur en écologie, IESS-Pariis, IRD

Regard édité par Anne Teyssèdre

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Mots clefs : sol, vers de terre, décomposition, plantes, bactéries, interactions,
agriculture, structure du sol

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• (Introduction )
• Les vers de terre, ingénieurs des sols
• Effets sur la croissance des plantes
• Des interactions et mécanismes complexes
• Vers de terre et agriculture
• Remerciements
• Bibliographie
• Regards connexes
• Forum de discussion

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(Introduction)

Un avantage à travailler sur les vers de terre est que tout le monde pense les connaitre un peu. De ce fait, lors d’événements grand public, parler de vers de terre déclenche toujours des discussions animées, par exemple avec des jardiniers qui savent que les vers de terre ‘‘font pousser les plantes’’. Pourtant, même si les effets des vers de terre sur les plantes ont été étudiés scientifiquement depuis des dizaines d’années, il s’agit toujours d’un sujet de recherche pertinent et passionnant tant les mécanismes impliqués sont complexes et variés. Je vais illustrer ici ces mécanismes par quelques exemples.

Les vers de terre, ingénieurs des sols

Il faut d’abord rappeler qu’il existe une grande diversité d’espèces de vers de terre – environ 6000 espèces, dont moins de la moitié ont été décrites. On classe ces espèces en trois groupes écologiques (voir le Regard R70) :

• les épigés, qui vivent au-dessus du sol dans les feuilles mortes et s’en nourrissent,
• les endogés, qui vivent dans le sol et se nourrissent de la matière organique morte qu’il contient,
• les anéciques, qui vivent dans le sol mais se nourrissent des feuilles mortes à la surface du sol.

 

 

Les vers de terre sont l’exemple parfait des organismes ‘‘ingénieurs de l’écosystème’’. Des travaux récents suggèrent cependant que ce cette classification est un peu caricaturale et qu’il existe de groupes écologiques ‘‘intermédiaires’’ (Capowiez et al. 2024). Toutes les espèces vivantes dépendent de leur environnement mais aussi le modifient, au moins en se nourrissant. Les espèces dites ingénieures sont celles qui modifient très fortement leur milieu de vie par des activités qui dépassent la simple nutrition (Jones et al. 1994). Ci-dessous sont décrits les 5 mécanismes par lesquels les vers modifient leur environnement, c’est-à-dire les sols, et de ce fait influencent la croissance des plantes (Bertrand et al. 2015).

Les sols sont composés de matière minérale (issue de la dégradation des roches) et de matière organique produite par les plantes et transformée par les décomposeurs, et abritent de nombreux êtres vivants, tant macro- (larves d’insectes, fourmis …) que micro-organismes (protistes, bactéries…), aux activités variées. Les vers endogés et anéciques y creusent des galeries. Pour cela, ils avalent du sol et le rejettent sous forme de déjections que l’on appelle turricules. Cela crée des espaces vides et des agrégats plus ou moins compacts, dans le sol et à sa surface. De ce fait, grâce aux vers de terre et à l’activité d’autres organismes, le sol n’est pas une couche compacte et homogène. Les espaces vides entre les agrégats facilitent la croissance des racines et l’infiltration de l’eau. Ces espaces servent aussi d’habitat pour une bonne partie des organismes du sol qui sont trop gros pour vivre à l’intérieur des agrégats. Les vers de terre régulent la structure du sol (Blanchart et al. 1999) et transforme ainsi profondément le milieu de vie d’une très grande quantité d’organismes.

Tous les vers de terre participent au recyclage de la matière organique morte (Edwards 2004). Quand une plante ou ses parties (racines, feuilles) meurent, la matière morte en résultant contient du carbone mais aussi des substances minérales (azote, phosphore…) vitales pour sa croissance ou celle d’autres végétaux. Les plantes ne peuvent absorber ces substances qu’une fois la matière morte décomposée par les organismes décomposeurs, comme les bactéries et les champignons. Les vers de terre participent à cette décomposition par différents mécanismes.

Les espèces épigées et les anéciques consomment les feuilles mortes et les fragmentent, ce qui facilite leur décomposition par les autres décomposeurs. Les vers endogés participent à la décomposition de cette matière organique des sols en la consommant (ils ingèrent du sol et parviennent à digérer une petite partie de la matière organique contenue), mais aussi en stimulant certains microorganismes (par exemple des bactéries) du sol

En fragmentant la litière, en créant des galeries et des agrégats de sol, les vers de terre transforment complètement leur environnement. Comme ils partagent cet environnement avec bien d’autres organismes (bactéries, champignons, protozoaires, nématodes, collemboles …), ils influencent ces organismes (Brown 1995). Ils peuvent par exemple favoriser certaines bactéries et en défavoriser d’autres. Il a ainsi été montré dans certains cas que les vers de terre pouvaient diminuer l’abondance ou l’impact de certains agresseurs des plantes comme des nématodes phyto-parasites (vers microscopiques suçant la sève des racines)(Blouin et al. 2005). Potentiellement, par le même type de mécanisme, les vers pourraient aussi favoriser des agresseurs des plantes.

Effets sur la croissance des plantes

Il a aussi été remarqué que la présence de vers de terre dans un sol changeait la croissance des racines. Des chercheurs se sont rendu compte que leur présence augmente les concentrations de phyto-hormones dans les sols (El Harti et al. 2001). Normalement, ces molécules sont produites par les plantes. Elles circulent dans les plantes et en régulent le fonctionnement et la croissance, comme le font les hormones des animaux. Mais d’où viennent les phyto-hormones avérées dans les sols ?

Le mécanisme n’a pas été entièrement démontré, mais on sait que les bactéries des sols sont capables d’en produire et de les excréter dans leur environnement. Comme ces molécules sont absorbées par les racines des plantes, cela permet aux bactéries de manipuler les plantes en leur faveur. L’idée serait donc que les vers de terre favorisent certaines bactéries et les stimulent, si bien qu’elles se mettent à produire et libérer des phyto-hormones, ce qui change la croissance des racines (longueur de racine, ramification …) et favorise la croissance des plantes (voir le schéma Fig.3 ci-dessus). Il a été montré en comparant la croissance de plants d’Arabidopsis et d’un mutant d’Arabidopsis ne transportant pas correctement l’auxine (hormone de croissance des plantes) des racines jusqu’aux feuilles (Puga-Freitas et al. 2012), que la présence du ver de terre endogé Aporrectodea caliginosa favorisait la croissance du mutant. Cela suggère fortement que ce ver de terre augmente la concentration d’auxine dans le sol, et donc son absorption par les racines de la plante, compensant ainsi par un apport extérieur le faible apport (transport) d’auxine à l’intérieur du mutant.

En moyenne, du fait de tous ces mécanismes, faire pousser des plantes dans des pots avec et sans vers de terre met en évidence une augmentation de 23% de la croissance des plantes en présence de vers. Cependant, l’effet varie largement d’une expérience à l’autre (van Groenigen et al. 2014). Ainsi l’augmentation de croissance peut atteindre jusqu’à 300 % mais dans certains cas, plus rares, les vers de terre diminuent la croissance des plantes. Il reste cependant difficile de prédire, si on choisit une espèce de plante, une espèce de ver de terre et un type de sol, quelle sera l’effet de la présence du ver sur la croissance de la plante.

Pour le moment, même si certaines hypothèses ont été émises, aucune théorie générale ne permet de faire une telle prédiction. Cela reflète la complexité de la science écologique qui doit prendre en compte une biodiversité très élevée (ici toutes les espèces de vers de terre, de plantes et de bactéries), une grande diversité des conditions environnementales (ici les propriétés physico-chimiques des sols, comme leur contenu en argile, matière organique et azote …) et doit prédire le résultat d’interactions très diverses entre ces organismes et leur environnement.

Des interactions et mécanismes complexes

L’écologie des sols (Bardgett 2005, Barot 2017, et voir les Regards sur les sols en ligne sur cette plateforme) doit aussi faire face à des difficultés méthodologiques, parfois insolubles. On comprend vite qu’il est facile de faire une expérience de quelques mois en pots, certains pots contenant des vers de terre et d’autres non. Il est beaucoup plus difficile de déterminer l’effet réel des vers, dans la nature, sur le long terme, par exemple sur des arbres ou sur la production de blé au bout de plusieurs cycles de culture. Pour cela, il faut maintenir des parcelles de sol avec des vers de terre et d’autres sans, pendant une longue période, ce qui est très difficile (Bohlen et al. 1995).

Une solution alternative, pour prédire l’effet des vers de terre sur la croissance des plantes, peut être d’élaborer des modèles mathématiques et de les utiliser pour effectuer des expériences virtuelles. Ainsi, un modèle suggère que pour que les vers de terre aient un impact positif sur la production végétale sur le long terme, dans un écosystème à l’équilibre, il ne suffit pas qu’ils augmentent la minéralisation de la matière organique. Il faut aussi qu’ils augmentent l’efficacité du recyclage des nutriments minéraux en en diminuant les pertes (Barot et al. 2007). Une question de recherche supplémentaire, complètement ouverte, est liée à l’évolution darwinienne des vers de terre. Au cours de leur évolution, les vers se sont adaptés à vivre dans les sols et à se nourrir de matière organique morte. Mais, indépendamment de ces adaptations ‘‘de base’’ potentiellement favorables aux plantes, la sélection naturelle a-t-elle sélectionné spécifiquement chez les vers des mécanismes leur permettant d’améliorer la croissance des plantes ? Cela pourrait être le cas des mécanismes faisant intervenir les phyto-hormones…

Vers de terre et agriculture

Indépendamment de ces questions un peu théoriques, un enjeu crucial est la place des vers de terre dans les systèmes agricoles. Etant donné leur effet en général positif sur la croissance des plantes et l’ensemble des services qu’ils rendent à l’agriculture (Bertrand et al. 2015), il parait important de maintenir une abondance et une diversité de vers de terre élevée dans les systèmes agricoles. Ce qui pose la question des pratiques agricoles favorisant et défavorisant les vers de terre.

Même s’ils ne ciblent évidemment pas les vers de terre, les pesticides ont probablement un impact négatif sous-estimé sur leurs populations (Pelosi et al. 2014). Le labour a aussi un effet général négatif sur les vers de terre (Briones and Schmidt 2017), plus important sur les espèces anéciques de grande taille tels les lombrics (Chan 2001).

D’une manière générale, les systèmes agricoles basés sur des plantes annuelles et un travail régulier du sol conduisent à un sol nu (sans couvert végétal) une partie de l’année et une quasi-absence de litière à la surface du sol. Cela défavorise plus spécifiquement les vers anéciques et épigés. Cette situation est améliorée en diversifiant les cultures (par exemple avec des plantes de couverture), ou en développant l’agroforesterie.

D’une manière un peu similaire, les terres agricoles cultivées intensément ont aussi tendance à perdre de la matière organique (Dignac et al. 2017) à l’intérieur du profil de sol (matière organique humifiée), ce qui défavorise les vers endogés. En conclusion, la transition vers un système agricole plus durable passe sans doute par le développement de pratiques favorisant les vers de terre, à la fois pour les services écosystémiques qu’ils rendent (en tant qu’ingénieurs des sols) et parce que ces pratiques s’inscrivent dans des systèmes plus durables, basés plus fortement sur des interactions écologiques et moins sur des intrants.

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Remerciements:

Ce texte a été fortement inspiré par les travaux de mes premiers doctorants Diana Noguera et Kam-Rigne Laossi,  et par ceux de Manuel Blouin – qui n’était pas mon doctorant mais est devenu un collègue. Je remercie également la revue The Conversation, qui a publié une première version de cet article (en 2019) sur son site web, et Anne Teyssèdre pour ses apports à la version actualisée de cet article, adapté en ‘Regard’ pour la SFE2.

Bibliographie

• Bardgett R.D., 2005. The biology of soil, a community and ecosystem approach. Oxford University Press, Oxford.
• Barot S., 2017. La biodiversité des sols nous protège, protégeons-la aussi! The Conversation.
• Barot S., A. Ugolini, and F. Bekkal Brikci. 2007. Nutrient cycling efficiency explains the long-term effect of ecosystem engineers on primary production. Functional Ecology 21:1-10.
• Bertrand M., S. Barot, M. Blouin, J. K. Whalen, T. de Oleivera, and J. Roger-Estrade. 2015. Earthworm services for cropping systems. a review. Agriculture for Sutainable Development 35:553-567.
• Blanchart E., A. Albrecht, et al. 1999. Effects of earthworms on soil structural and physical properties. Pages 149-172 in P. Lavelle, L. Brussaard, and P. Hendrix, editors. Earthworm management in tropical agroecosytems. CABI Publishing, New York.
• Blouin M., Y. Zuily-Fodil, A.-T. Pham-Thi, D. Laffray, G. Reversat, A. Pando, J. Tondoh, and P. Lavelle. 2005. Belowground organism activities affect plant aboveground phenotype, including plant tolerance to parasites. Ecology Letters 8:202-208.
• Bohlen P. J., R. W. Parmelee, J. M. Blair, C. A. Edwards, and B. R. Stinner. 1995. Efficacity of methods for manipulating earthworm populations in large-scale field experiments in agroecosystems. Soil Biology and Biochemistry 27:993-999.
• Briones M. J. I. and O. Schmidt. 2017. Conventional tillage decreases the abundance and biomass of earthworms and alters their community structure in a global meta-analysis. Glob Chang Biol 23:4396-4419.
• Brown G. G. 1995. How do earthworms affect microfloral and faunal community diversity? Plant and Soil 170:209-231.
• Capowiez Y., D. Marchán, T. Decaëns, M. Hedde, and N. Bottinelli. 2024. Let earthworms be functional – definition of new functional groups based on their bioturbation behavior. Soil Biology and Biochemistry 188.
• Chan K. Y., 2001. An overview of some tillage impacts on earthworm population abundance and diversity – implications for functioning in soils. Soil & Tillage Research 57:179-191.
• Dignac M.-F., D. Derrien, P. Barré, S. S. Barot et al., 2017. Increasing soil carbon storage: mechanisms, effects of agricultural practices and proxies. A review. Agronomy for Sustainable Development 37:14.
• Edwards C. A. (editor), 2004. Earthworm ecology. CRC Press, Boca Raton, USA.
• El Hart A., M. Saghi, J. A. E. Molina, and G. Teller. 2001. Production by the earthworm (Lumbricus terrestris) of a rhizogenic substance similar to indolacetic acid. Canadian Journal of Zoology 79:1911-1920.
• Jones C. G., J. H. Lawton, and M. Shachack. 1994. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69:373-386.
• Noguera D., M. Rondon, K.-R. Laossi, V. Hoyos, P. Lavelle, M. H. Cruz de Carvalho, and S. Barot. 2010. Contrasted effect of biochar and earthworms on rice growth and resource allocation in different soils. Soil Biology & Biochemistry 42:1017-1027.
• Pelosi C., S. Barot, Y. Capowiez, M. Hedde, and F. Vandenbulcke. 2014. Pesticides and earthworms. A review. Agronomy for Sustainable Development 34:199-228.
• Puga-Freitas R., S. Barot, L. Taconnat, J.-P. Renou, and M. Blouin. 2012. Signal molecules mediate the impact of the earthworm Aporrectodea caliginosa on growth, development and defence of the plant Arabidopsis thaliana. PLoS One 7:e49504.
• van Groenigen J. W., I. M. Lubbers, H. M. Vos, G. G. Brown, G. B. De Deyn, and K. J. van Groenigen. 2014. Earthworms increase plant production: a meta-analysis. Scientific reports 4:6365.

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Regards connexes :

• Regards sur les sols : https://sfecologie.org/tag/sols/
• Sur les interactions : https://sfecologie.org/tag/interactions
• Sur le fonctionnement des écosystèmes : https://sfecologie.org/tag/fonctionnement/
• Sur l’agriculture : https://sfecologie.org/tag/agriculture/

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Ce ‘Regard’ est une version actualisée et adaptée pour cette plateforme SFE2 de l’article de Sébastien Barot ‘Comment les vers de terre font-ils pousser les plantes’, paru dans la revue en ligne The Conversation en 2019.
Edition et mise en ligne: Anne Teyssèdre.

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